Alma Belasco närmar sig 80 år och beslutar att flytta in på äldreboendet Lark House. Hennes moldaviska skötare Irina Bazili fattar intresse för Almas livsöde och tillsammans med Almas sonson Seth börjar Irina forska i Almas förflutna. Alma får hela tiden brev och presenter av en mystisk avsändare, och Irina undrar innerligt vem det kan vara. Så småningom blottläggs den kärleksaffär som varat i nära sjuttio år mellan Alma och Ichimei Fukuda, men som ingen känt till.

När Polen ockuperas 1939 skickas den lilla judiska flickan Alma Belasco av sina föräldrar till släktingar i San Francisco i USA för att på så sätt räddas undan Förintelsen. Den familj hon kommer till, faster och farbror Belasco lever ett välbärgat liv i patriciervillan Sea Cliff på höjden över San Francisco Bay och de kan ge Alma alla de omsorger hon så väl behöver. Farbror Isaac drivs av ett passionerat intresse för sin trädgård som sköts av hans japanske trädgårdsmästare Takao Fukuda. Vad ingen i de båda familjerna förstått är att kärleken börjar spira mellan Alma och Takaos son Ichimei. Men när japanerna anfaller Pearl Harbour 1941 hamnar familjen Fukuda, liksom tusentals andra japanska immigranter i interneringsläger i öknen och förklaras för USA:s fiender. Alma och Ichimei skiljs på så sätt åt å det grymmaste och de får inte återse varandra på många år. När de så småningom möts igen är Alma gift med sin kusin Nathaniel, son till Isaac, och lever ett bekymmersfritt liv. Men passionen till Ichimei tar över handen och hon inleder en affär med honom som till varje pris måste hållas hemlig.

Med Den japanske älskaren knyter Isabel Allende an till sina tidiga romaner Andarnas hus, Eva Luna och Ödets dotter. Här utforskar hon igen existentiella teman som kärlek, passion, svek och övergivenhet men också försoning och förlåtelse. Den japanske älskaren är en djupt rörande hyllning till trofastheten och medmänskligheten i en ständigt föränderlig värld.